Il feudo di Chesterton apparteneva al Re e la chiesa fu probabilmente costruita grazie al lavoro degli abitanti del villaggio, che a quell'epoca era costituito prevalentemente da servi della gleba.
Nel 1216, l'Inghilterra era sull'orlo di una guerra civile. Per evitare questa catastrofe, il Papa inviò il Cardinale Guala Bicchieri come proprio ambasciatore. Il suo intervento ebbe buon esito, così l'8 novembre 1217, Enrico III gli donò, come gesto di gratitudine la chiesa ed i redditi di Chesterton.
Il 18 novembre 1218, il Cardinale Guala Bicchieri nominò il prete Adam di Wessenbeach "vicario" di Chesterton, al quale successe poi Stephen Rampton (quest'ultimo è frequentemente ricordato come il primo "vicario" di Chesterton).
Nel 1250 la chiesa fu ricostruita secondo lo schema a croce. Di quella costruzione, sono ancora visibili una piccola sezione dell'arco del coro e parti delle finestre rivolte ad est e poste sulle pareti delle due navate laterali.
Nel quattordicesimo secolo furono realizzati ulteriori restauri e su ordine proveniente da Vercelli, venne costruita una casa per il prete. Quest'edificio, chiamato Torre di Chesterton, è ancora presente: la torre è composta da due piani ed è ora posizionata al centro di una nuova costruzione.
Nel quindicesimo secolo il coro venne restaurato, la navata del lato nord fu portata alla lunghezza attuale e vennero aggiunti il portico ed il lucernario.
Dopo due secoli di gestione "vercellese", la chiesa di Chesterton fu affidata al King's Hall di Cambridge, ora chiamato Trinity College, che ne è l'attuale gestore.